Inhaltszusammenfassung:
Chromatinbasierte Mechanismen sind zentral für die Genregulation in Eukaryoten. Sie wurden
bisher vor allem in Modellorganismen intensiv untersucht, was zu einer Verzerrung in der
Wahrnehmung chromatinbasierter Regulationsprinzipien geführt hat. In den letzten Jahren
wurden verstärkt Anstrengungen unternommen, ein breiteres Spektrum an Organismen
einzubeziehen; dennoch bleibt unklar, ob kanonische Chromatin-Repressionssysteme
universell sind und für die Entstehung komplexer Vielzelligkeit erforderlich sind. Die Linie der
Phaeophyceae hat komplexe Vielzelligkeit unabhängig von Pflanzen und Tieren evolviert und
stellt daher ein leistungsfähiges Modellsystem dar, um alternative evolutionäre Lösungen
chromatinbasierter Genregulation zu untersuchen. Ein weiteres bemerkenswertes Merkmal der
Braunalgen ist ihre ausgeprägte Vielfalt an Morphologien, Lebenszyklen und Sexualsystemen,
die eine einzigartige Möglichkeit bietet, die Rolle von Chromatin bei der Ausprägung
unterschiedlicher evolutionärer und phänotypischer Ergebnisse zu analysieren. In dieser
Dissertation untersuche ich die Evolution und Organisation von Chromatin innerhalb der
Braunalgenlinie und darüber hinaus, unter Verwendung eines vergleichenden Ansatzes, der
repräsentative Arten der Klade in Bezug auf Sexualsysteme, Lebenszyklen und Morphotypen
einschließt. Darüber hinaus werden unterschiedliche Lebensstadien sowie – sofern relevant –
beide Geschlechter, weiblich und männlich, berücksichtigt. Diese Arbeit stellt die erste
umfassende Chromatinstudie der Phaeophyceae dar, die genomische, epigenomische und
transkriptomische Daten sowie die dreidimensionale Genomorganisation integriert. Wir zeigen,
dass Braunalgen kanonische Chromatin-Silenzierungsmechanismen wie DNA-Methylierung,
PRC2-vermitteltes H3K27me3 sowie H3K9me2/3 verloren haben. Diese Verluste traten früh in
der Evolution der Braunalgen auf. Dennoch bewahren Braunalgen die Genomstabilität und sind
in der Lage, komplexe Individuen mit ausgeprägten Übergängen im Lebenszyklus zu
entwickeln. Aktive Histonmarkierungen wie H3K4me3, H3K9ac und H3K36me3 zeigen
konservierte Verteilungsmuster und erfüllen vermutlich ähnliche Funktionen wie in anderen
Eukaryoten. Überraschenderweise ist H3K79me2, eine historisch als aktiv geltende Markierung,
mit stillgelegten Genomregionen assoziiert. Dies weist auf eine funktionelle Umwidmung von
H3K79me2 im Vergleich zu Modellorganismen hin und geht mit einer Expansion und
Diversifizierung von DOT1-ähnlichen Enzymen einher, den bislang einzigen bekannten
Schreibern und Lesern von H3K79me2. Trotz der biologischen Vielfalt sind
Chromatinlandschaften über Arten, Geschlechter und Lebensstadien hinweg bemerkenswert
stabil, zeigen jedoch konsistente Assoziationen mit der Genexpression. Diese Beobachtungen
deuten darauf hin, dass Chromatin eher das transkriptionelle Potenzial einschränkt, als die
endgültigen regulatorischen Ergebnisse festzulegen.
Abstract:
Chromatin-based mechanisms are central to gene regulation in eukaryotes. It has been
extensively studied in model organisms, creating a bias in how chromatin regulation is
perceived. Lately, a great deal of effort has been done to encompass more species, but it remains
unclear whether canonical chromatin repression systems are universal and required for
multicellularity. The Phaeophyceae lineage evolved complex multicellularity independently
from plants and animals, and thus provide a powerful system to explore the evolution of
chromatin-based gene regulation. Moreover, a striking feature in brown algae is the diversity
they display in morphologies, life cycles and sexual systems, providing a unique opportunity to
examine the role of chromatin in shaping multiple evolutionary and phenotypic outcomes. In
this thesis, I investigate the evolution and organization of chromatin across the brown algae
lineage and beyond, using a comparative framework including representative species of the
clade in terms of sexual system, life cycle and morphology types, as well as different life stages
and including both sexes, female and male when relevant. This work represents the first
comprehensive chromatin study of the Phaeohyceae integrating genomic, epigenomic,
transcriptomic data and 3D genome organization. Here, we show that brown algae lost
canonical chromatin silencing mechanisms such as DNA methylation, PRC2-mediated
H3K27me3 and H3K9me2/3. These losses occurred early in brown algal evolution. Despite this,
brown algae maintain genome stability and are able to develop into complex individuals with
elaborate life cycle transitions. We show that active histone marks such as H3K4me3, H3K9ac,
H3K36me3 share conserved distribution and most likely function as in other eukaryotes.
Surprisingly, H3K79me2, a historically active mark, is associated with silenced regions. This
indicates a functional repurposing of H3K79me2 relative to model organisms and is
accompanied by the expansion and diversification of DOT1-like enzymes, the sole known
readers and writers of H3K79me2. Despite biological diversity, chromatin landscapes are
remarkably stable across species, sexes and life stages while showing consistent association
with gene expression. These observations suggest that chromatin appears to constrain
transcriptional potential rather than determine the final outcomes.
chromatin